Kontynuacja dystopijnej opowieści o obywatelach teokratycznego państwa Gilead, którego rządzący odebrali kobietom prawo do stanowienia o sobie, a osoby sprzeciwiające się temu porządkowi wysyłali na szubienicę. Trzeci sezon skupia się na losach June, którą widzowie dwóch poprzednich serii poznali jako podręczną komendanta Waterforda. Po rezygnacji z możliwości ucieczki do bezpiecznej Kanady kobieta, ponownie trafia do Republiki. Tym razem jednak postanawia wziąć udział w powstaniu przeciwko bezwzględnej władzy i jej reprezentantów. Zaskakujące wydarzenia zmuszą do działania wszystkich bohaterów. Między innymi Serenę Joy, żonę Waterforda, rozdartą z powodu rozstania z Nichole i coraz bardziej wątpiącą w słuszność zasad panujących w Gileadzie.June i ciotka Lydia przebywają w Waszyngtonie, gdzie ma dojść do spotkania z delegacją dyplomatów ze Szwajcarii. Ma ono dotyczyć porozumienia między Gilead i Kanadą. Waterfordowie odwiedzają wpływową rodzinę dowódcy odpowiedzialnego za rozwój zbrodniczego systemu.